Labex OSUG#2020 (2016 - 2020) : ALBODIF

Dynamique éco-évolutive de l’invasion du moustique tigre Aedes albopictus en Europe

Team involved : MEEBIO
Platform involved : AAEM, MEMOBIO, PASTIS, Insectarium BEeSy
Main contact person : Laurence DESPRES (LECA, UGA)

Many species are currently undergoing range shifts in response to ongoing global changes and exponential increase in transportation networks. Among currently expanding species, invasive species represent choice biological models to test eco-evolutionary hypotheses on the processes at play during population expansion. The Asian tiger mosquito, Aedes albopictus, has been the focus of a large number of studies but the determinants of its dramatically rapid spread worldwide are still unclear.

Summary :

The project aims to test : i) the role of human transportation networks in shaping the distribution of invading populations, ii) the role of preadaptation in promoting range expansion of established populations, and iii) the impact of landscape features on dispersal modes during population expansion. We reconstructed the colonization routes of A. albopictus in Europe by combining historical and molecular data in an approximate Bayesian computation framework. The topology of human transportation networks conditioned the genetic and demographic patterns in A. albopictus : the source populations correspond to international trade partners at the time of first introductions and different expansion extents of lineages correlate with the amount of trade. Genomic signatures of selection identified within the native range of A. albopictus together with similarities between the environmental niches of introduced European and their source populations revealed that preadaptation and niche conservatism well explain its current distribution in Europe. Finally, combining niche modelling and landscape genetics approaches, we showed that stratified dispersal is an essential predictor of A. albopictus range expansion. The combination of natural and human-aided dispersal modes at the landscape scale together with continuous suitable habitats for A. albopictus promoted range filling only few years after introduction. We advocate the benefit of combining several approaches such as ecological modelling and population genomics at various spatial scales to understand the diversity of factors and processes driving invasive population expansion.

Figure 1. Expansion spatiale du moustique tigre en Europe.
A : Distribution géographique au cours du temps. La couleur des unités de la carte représente les dates d’introduction, seulement pour les régions où il est reconnu comme établi (source des données : ECDC). Gris : absence de l’espèce ou absence de données.
B : Taux d’expansion. Evolution de la distance géographique la plus courte par paire d’occurrences par année (cumul des occurrences depuis l’introduction). Source des données : GBIF).

Crédit : Extrait de Sherpa, S. (2019). Histoire de la colonisation et déterminants du succès invasif des populations du moustique tigre Aedes albopictus en Europe. Doctoral dissertation, Université Grenoble Alpes.

Figure 2 : Routes de migration à l’échelle de l’Europe.
Le fond de carte représente les résultats d’un modèle de génétique des populations intégrant la géographie des populations analysées afin d’identifier des barrières (zones marrons) et des corridors (zones bleues) pour la dispersion. Les chiffres représentent la localisation des trois premières zones d’introduction en Europe dans l’ordre chronologique (respectivement 1979, 1990, et 2000). Les flèches représentent les routes de migration inférées à partir des données génétiques et des données historiques à l’aide d’une méthode Bayésienne quantifiant la probabilité d’avoir identifié la bonne origine de la population.
Crédit : Modifié depuis Sherpa, S., Blum, M. G., Capblancq, T., Cumer, T., Rioux, D., & Després, L. (2019). Unravelling the invasion history of the Asian tiger mosquito in Europe. Molecular Ecology, 28(9), 2360-2377.

 

L’analyse de la variabilité génétique de 1000 individus appartenant à 150 populations invasives et natives a révélé trois introductions indépendantes en Europe (en Albanie, au Nord de l’Italie, et au Centre de l’Italie), à partir des Etats-Unis (aire envahie) et de la Chine (aire native). Les populations initialement introduites ont constitué des centres de dispersion en Europe et les voies de migration corrèlent avec la géographie des transports humains. Différents évènements d’admixture au moment de l’introduction ou durant l’expansion subséquente, ainsi qu’une forte connectivité des populations, ont favorisé le maintien d’une forte diversité génétique. Des adaptations au froid préexistantes dans l’aire native de l’espèce et un fort conservatisme de niche entre les populations introduites et leurs sources suggèrent que les populations introduites étaient déjà pré-adaptées pour coloniser les environnements tempérés de l’Europe. Néanmoins, des changements de fréquences alléliques le long des gradients environnementaux en Europe suggèrent également une réponse adaptative après l’introduction. Le potentiel adaptatif des populations, ainsi que la dispersion longue distance assistée par l’homme, ont favorisé l’expansion rapide en Europe. Bien que souvent négligée dans le contexte des invasions biologiques, la dispersion naturelle semble également jouer un rôle dans l’expansion des populations à l’échelle du paysage. L’étude des caractéristiques démo-génétiques des populations invasives et des caractéristiques environnementales de l’aire envahie en Europe a permis d’identifier les processus favorisant deux étapes clés du processus d’invasion : l’établissement et l’expansion. L’objectif est à présent de valider l’hypothèse de pré-adaptation du moustique tigre à l’invasion par des analyses des traits phénotypiques (résistance des oeufs au froid, taux d’éclosion, fécondité, morphométrie alaire...) et génomiques (ddRAD et poolseq par capture d’exons de gènes candidats) de moustiques de la zone native (Asie du Sud Est, à différentes latitudes) et des zones envahies (tempérées et tropicales).

 

Figure 3 : Evolution de la distribution géographique du moustique tigre en fonction du temps.
A : carte montrant les trois vallées de part et d’autre de Grenoble et B : limites de distribution globale par année depuis son introduction en 2012, montrant uniquement le front d’expansion (les zones non habitées au sein de ces étendues ne sont pas représentées).
Crédit : Extrait de Sherpa, S. (2019). Histoire de la colonisation et déterminants du succès invasif des populations du moustique tigre Aedes albopictus en Europe (Doctoral dissertation, Université Grenoble Alpes).

Figure 4 : Caractérisation des zones d’habitats favorables pour l’établissement du moustique tigre dans la région de Grenoble.
A : la variable paysagère expliquant le mieux la distribution est la présence d’habitat urbain diffus : des zones résidentielles (43%) (données du paysage : CESBIO).
B : la variation de température est parfaitement corrélée avec l’altitude, montrant ici un seuil minimum de 11°C (données climatiques : WorldClim). Ces deux variables expliquent 35% de la distribution du moustique tigre dans cette région.
C : probabilité de présence du moustique tigre à partir des zones actuellement occupées (points noirs sur A et B) représentant les aires où l’espèce peut s’établir avec certitude (1) et celles où elle est absente (0).

Crédit : Extrait de Sherpa, S., Renaud, J., Guéguen, M., Besnard, G., Mouyon, L., Rey, D., & Després, L. (2020). Landscape does matter : disentangling founder effects from natural and human‐aided post‐introduction dispersal during an ongoing biological invasion. Journal of Animal Ecology.

Figure 5 : Carte de résistance à la dispersion du moustique tigre dans la région de Grenoble.
Les zones en bleu foncé, représentant des corridors pour la dispersion, sont situées sous les chemins noirs représentant les chemins de moindre coût à travers le paysage Grenoblois. Ainsi les populations de part et d’autre (points jaunes) de ces chemins sont génétiquement très proches, suggérant que le transport routier favorise les flux de gènes. Les zones urbaines résidentielles (en marron) représentent des freins à la dispersion.
Crédit : Extrait de Sherpa, S., Renaud, J., Guéguen, M., Besnard, G., Mouyon, L., Rey, D., & Després, L. (2020). Landscape does matter : disentangling founder effects from natural and human‐aided post‐introduction dispersal during an ongoing biological invasion. Journal of Animal Ecology.

 

Publications :
Sherpa S., Renaud J., Guéguen M., Besnard G., Mouyon L., Rey D., Després L., 2020. Landscape does matter : disentangling founder effects from natural and human‐aided post‐introduction dispersal during an ongoing biological invasion. Journal of Animal Ecology. https://doi.org/10.1111/1365-2656.13284

Sherpa S., Guéguen M., Renaud J., et al. 2019. Predicting the success of an invader : Niche shift versus niche conservatism. Ecology and evolution, 9(22), 12658-12675. https://doi.org/10.1002/ece3.5734

Sherpa S., Blum M.G.B., Després L., 2019. Cold adaptation in the Asian tiger mosquito’s native range precedes its invasion success in temperate regions. Evolution, 73(9), 1793-1808. https://doi.org/10.1111/evo.13801

Sherpa S., Blum M.G.B., Capblancq T., Cumer T., Rioux D., Després L., 2019. Unraveling the invasion history of the Asian tiger mosquito in Europe. Molecular Ecology, 28(9), 2360-2377. https://doi.org/10.1111/mec.15071

Sherpa S., Rioux D., Pougnet Lagarde C., Després L., 2018. Genetic diversity and distribution differ between long-established and recently introduced populations in the invasive mosquito Aedes albopictus. Infection, Genetics and Evolution, 58 : 145-156. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2017.12.018

Partners :

  • LECA - CNRS - Université Grenoble Alpes - Université Savoie Mont Blanc (Laboratoire d’Écologie Alpine)

 Stéphanie SHERPA
 Laurence DESPRES
 Wilfried THUILLER
 Maya GUEGUEN
 Julien RENAUD
 Frédéric LAPORTE
 Delphine RIOUX
 Thierry GAUDE

  • TIMC - Grenoble

 Michael GB BLUM
 Olivier FRANCOIS

  • EID Rhônes-Alpes
    (Entente Interdépartement pour la Démoustication)

 Delphine REY
 Gilles BESNARD
 Loic MOUYON

 

PhD students :

 Stéphanie SHERPA (2015-2019), Université Grenoble Alpes, cosupervised by Laurence DESPRES & Michael BLUM (TIMC)
"Histoire de la colonisation et déterminants du succès invasif des populations du moustique tigre Aedes albopictus en Europe"

Master students :

 Charlotte POUGNET-LAGARDE (2016)
 Thiphaine BACOT (2020)